Yhteenveto
Peli perustuu samannimisen TV-sarjan ensimmäisen kauden tapahtumiin. Peli koostuu viidestä luvusta, ja jokaisessa luvussa tehtävänäsi on tappaa joku.
Tarina
Luku 1: Mike Donovan
Peli alkaa Dexterin kertojaäänellä, joka esittelee itsensä ja sanoo aikovansa tappaa sinä yönä. Mike Donovan, kunnollinen opettaja ja kuoron johtaja, näyttää hautaavan likaisia salaisuuksiaan. Dexter seuraa Donovania Miamin laitamille. Donovanin lähdettyä Dexter tutkii aluetta ja vahvistaa epäilynsä siitä, että Donovan on tappanut omia kuoropoikiaan ja haudannut heidän ruumiinsa sinne. Dexter valmistaa tappohuoneensa läheisessä rakennuksessa, mutta tarvitsee vielä Donovanin. Dexter hiipii kuoron lavalle ja nappaa Donovanin auton avaimet. Donovan astuu kuoroesityksen jälkeen Volvoonsa, jossa Dexter odottaa takapenkillä; Donovanin käynnistettyä auton Dexter kuristaa häntä garrote-langalla ja käskee ajaa aiemmin hylättyyn rakennukseen. Dexter herättää huumatun Donovanin ja ottaa verinäytteen viiltämällä skalpellilla. Dexter saa Donovanin tunnustamaan rikoksensa ja tappaa hänet. Dexter heittää Donovanin jäänteet mereen ja lisää hänen verinäytteensä kokoelmaansa.
Luku 2: Rakas Dexter
Pelin pääjuoni, tämä luku sijoittuu kaikkien lukujen väliin. Heitettyään Donovanin ruumiin mereen Dexter palaa asuntoonsa ja saa viestin Debralta, joka pyytää häntä saapumaan Lucky Ocean Motelliin. Dexter saapuu paikalle ja keskustelee Debran, LaGuertan, Batistan ja Masukan kanssa. Hän tutkii sitten ruumiin, josta ei löydy pisaraakaan verta, ja suuntaa asemalle. Lyhyen yhteenoton jälkeen Doakesin kanssa Dexter vie Camillalle donitseja saadakseen käsiinsä uusimmat tapaustiedostot. Dexter vierailee sitten Ritan luona ja haluaa tarjota tälle mukavan hetken käymällä ravintolassa, jossa Rita haluaa käydä, mutta suunnitelma keskeytyy, kun läheltä löytyy rikospaikka, jossa uhri on tapettu samalla tavalla kuin motellin uhri. Dexter vie Ritan kotiin. Dexter puhuu Debran kanssa tämän teoriasta, että tappaja saattaa käyttää solukiteytystä selittääkseen uhrien veren puuttumisen. Teoria viittaa siihen, että tappaja saattaisi käyttää jäähdytettyä rekkaa, ja Debra yrittää vakuuttaa LaGuertan tästä ideasta. Debra kertoo myöhemmin Dexterille epäonnistuneensa vakuuttamaan LaGuertan rekka-teoriasta tiedotustilaisuudessa. Dexter piristää häntä antamalla itseluottamusta ja neuvoo etsimään rekkaa.
Luku 3: Kokaiinipää
Doakes teoretisoi, että "Kokaiinipää" -tapaus liittyy huumekauppaan, mutta Dexter analysoi rikospaikalta löytynyttä veren roisketta ja huomaa, että tytön haavat olivat nopeita ja intohimoisia, mutta poika oli vain jälkiajatus. Hän esittää löydöksensä LaGuertalle, tukien sitä, että kyseessä oli intohimorikos eikä huumeisiin liittyvä. LaGuerta päättää, että Dexterin teoria on relevantimpi verrattuna Doakesin teoriaan ja päättää seurata Dexterin teoriaa tutkinnassa. Doakes uhkaa Dexteriä ja uhkaa pilata hänet, jos hänen teoriansa osoittautuu vääräksi, mutta Dexter vastaa yksinkertaisesti, ettei ole väärässä, koska veri ei ole väärässä.
Luku 4: Jamie Jaworski
Dexter epäilee Jamie Jaworskia Jane Saundersin ja useiden muiden naisten murhasta ja päättää vakoilla häntä hotellissa, jossa hän työskentelee. Dexter onnistuu pääsemään lähelle Jaworskia ja huomaa tämän tatuoinnin. Dexter seuraa Jaworskia hylätylle rakennustyömaalle, mikä paljastaa lisää todisteita siitä, että Jaworski on tappaja ja myös varas, joka on varastanut kupariputkia ja -johtoja myydäkseen ne romuksi. Dexter tutkii Jaworskin autoa, mutta Jaworski melkein saa hänet kiinni. Onneksi Dexter onnistuu pakenemaan. Dexter päättää murtautua Jaworskin taloon etsiäkseen todisteita, mikä johtaa hänet verkkosivustolle. Dexter palaa asuntoonsa ja vierailee Jaworskin verkkosivustolla, mikä paljastaa sen olevan raiskaussivusto, jossa Jaworski on ladannut videoita uhriensa raiskauksista. Kun todisteet Jaworskin rikoksista ovat riittävät, Dexterille annetaan vaihtoehto joko tappaa hänet tai soittaa nimettömään vihjepuhelimeen ja antaa poliisille verkkosivusto, jotta he voivat pidättää Jaworskin.
Luku 5: Robert Marelli
Dexter tarjoaa apua Doakesille Marelli-tapauksessa, mutta Doakes kieltäytyy luovuttamasta tapausta hänelle. Dexter onnistuu käyttämään Masukaa harhauttamaan Doakesia ja onnistuu saamaan tapausmuistiinpanot.